Etwa zehn Jahre nachdem sie es mit dem ebenso mächtigen wie machthungrigen Mutanten Apocalypse aufgenommen haben, sind die X-Men rund um Charles Xavier (James McAvoy) zu Helden geworden. Doch der damit einhergehende Ruhm steigt dem an den Rollstuhl gefesselten Telepathen zu Kopf, so dass er seine Schützlinge auf immer gefährlichere Missionen schickt. Für ihren jüngsten Auftrag schickt er Mystique (Jennifer Lawrence), Beast (Nicholas Hoult), Storm (Alexandra Shipp), Nightcrawler (Kodi Smit-McPhee) und Quicksilver (Evan Peters) ins Weltall, wo sie einige verunglückte Astronauten retten sollen. Doch dabei wird ihr Raumschiff von einer Sonneneruption getroffen, die Jean Grey (Sophie Turner) zwar absorbieren und umlenken kann. Aber durch die enorme Energie erwacht eine mysteriöse Macht in ihr: die Phoenix Force. Jeans neue Kräfte lassen sich nur schwer kontrollieren und rufen schließlich auch eine außerweltliche Gestaltwandlerin (Jessica Chastain) auf den Plan, die Jagd auf sie macht...