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Gemeinsam mit seinem besten Freund Steve besucht der 14-jährige Darren (Chris Massoglia) die kuriose "Cirque du Freak"-Show und lässt damit eine Nacht anbrechen, die das Schicksal der beiden für immer verändern wird.
Der Spinnenbeschwörer Larten Crepsley (John C. Reilly) vom Wanderzirkus ist in Wahrheit ein echter Vampir. Während Steve sich ihm am liebsten sofort anschließen würde, aber nicht darf, bleibt Darren bald darauf nichts anderes übrig, um Steves Leben zu retten. Crepsley verwandelt den Jungen also zur Hälfte in einen untoten Blutsauger, der damit zu einem unfreiwilligen Neuzugang in der grotesken Gemeinschaft umherziehender Artisten des Sonderbaren wird, die vom Schlangenjungen bis zum Wolfsmenschen und vom riesigen Marktschreier (Ken Watanabe) bis zur bärtigen Lady (Salma Hayek) reicht. Mit seinen neugewonnenen Vampirkräften erkundet Darren ab sofort die ungeahnte Welt der Dunkelheit und sorgt aus Versehen dafür, dass ein 200 Jahre alter Waffenstillstand zwischen zwei feindlichen Vampirfamilien gebrochen wird. Inmitten eines tödlichen Vampirkrieges muss er nun ums Überleben und um den Rest Menschlichkeit in ihm kämpfen.